Az első kiállítást a kupolatérből nyíló páncélteremben rendezték be, ahol ma ereklyekiállítás látható és kegytárgybolt működik. A főszékesegyházban valaha használt és fennmaradt műtárgyakon kívül számos darabot vásárolt az alapító, és más adományozók jóvoltából is folyamatosan gazdagodik a gyűjtemény. 1987-ben a nyugati oldalon, az első emeleten nyílt meg a Kincstár új, állandó kiállítása. 2020 óta korszerű vitrinekben, klimatizált termekben tekinthetők meg az egyházi szertartások ötvösművei és textíliái.
A kiállítás legrégebbi darabjai a IX. században Metzben készült ovális hegyikristály, amelybe Kálvária-jelenetet véstek, valamint a XIII. század elejéről való sztaurothéka, azaz a Jézus keresztfájának szilánkjait őrző zománcdíszes, bizánci ikon.
A mindenkori esztergomi érsek kiváltsága volt Magyarország uralkodóinak felkenése, megkoronázása. Az esztergomi kincstár őrzi a koronázások alkalmával használt liturgikus textíliákat és ötvösműveket. A legkorábbi közülük a koronázási eskükereszt, mely aranyból, ékkövekből készült a XIII. század végén. Szárgombját és talpát Pázmány Péter bíboros újíttatta meg 1634-ben, s ettől kezdve biztosan csak ezt a keresztet használták a koronázások alkalmával. A királykoronázás főpapi kelléktárába tartozik a 15. századi gyöngyökkel borított püspöksüveg és Oláh Miklós érsek (11553-1568) pásztorbotja. A gyöngyhímzéses, barokk miseruhát II. Lipót koronázása, vagyis 1790 óta használják. Az állandó kiállítás koronázási vitrinjében azokat a liturgikus tárgyi emlékeket láthatjuk összegyűjtve, melyeket 1916-ban, az utolsó királykoronázás idején az akkori érsek használt vagy viselt.
A Kincstár 1528. évi leltárában már megemlített szarvserlegek eredetileg világi rendeltetésű dísztárgyak voltak. A két 1400 körül készült szarvserleg IV. Vencel cseh király (1378-1419) kincstárából kerülhetett Zsigmond magyar király (1387-1437) tulajdonába, aki ezeket a dísztárgyakat feltehetően Pálóci György esztergomi érsekre (1423-1439) hagyta. A harmadik, 1480 körül készült ivóedényt a hagyomány szerint Mátyás király (1458-1490) törvénytelen fia, Corvin János ajándékozta a Kincstárnak. A szarvserlegekben szent olajokat tartottak.
A Kincstár legértékesebb darabja a mintegy 5 kg aranyból készült Mátyás-kálvária. Gótikus felső része Párizsban készült és Flandriai Margit ajándékozta férjének, Merész Fülöpnek 1403-ban. Eredeti talapzata helyett a XV. század végén, talán Budán, egy itáliai ötvös műhelyében új készült, amelyet Mátyás király (1458-1490) címerével díszítettek. Mátyás tulajdonába 1469 és 1490 között kerülhetett a kálvária. A király halála után törvénytelen fia, Corvin János 1494-ben a kálváriát elzálogosította Bakócz Tamás, akkori egri érseknél. Bakócz Tamás esztergomi érsek (1497-1521) saját, ma is álló esztergomi temetkezési kápolnájának oltárára hagyta a kálváriát.
A középkori magyarországi ötvösség egyik kiemelkedő emléke az Erdélyben, 1437-1440 körül készült sodronyzománcos kehely, amelyet Suki Benedek, erdélyi nemes ajándékozott a gyulafehérvári székesegyháznak. Ilosvai István püspök 1557-ben Nagyszombatba vitte, ahol akkoriban az esztergomi érsekség és a káptalan tartózkodott, a kehely innen került később az esztergomi kincstárba. A talpon, a száron és a gombon összesen harminc fülkében Mária, az áldó Krisztus, valamint szentek és angyalok finoman kidolgozott miniatűr szobrocskái láthatók. A kehely kosarán hat kerek medalionban az Angyali Üdvözlet, a Királyok imádása, Mária a gyermekkel, a Kálvária, a Pieta és a Fájdalmas Krisztus látható.
Esterházy Imre Bécsben készült úrmutatója és kelyhe a barokk ötvösség kvalitásos példái, ahogyan Károly Ambrus Augsburgban készült kelyhe és misekancsói is. Esterházy Imre prímás 1729-ben ajándékozta a kincstárnak a monstranciát, amely a bécsi Georg Caspar Meichl ötvös műhelyében készült. Habsburg Károly Ambrus érsek (1808-1809) gazdag egyházi felszereléséből a Johann Jacob Vogelhund augsburgi ötvös által készített kelyhet és misekancsókat, valamint a hozzájuk tartozó tálcát érdemes kiemelni.
A XIX. században a Kincstár állománya a székesegyházat építtető négy érsek és a káptalan tagjainak jelenős adományai révén bővült. Simor János érsek műtárgyvásárlásai és Ipolyi Arnold nagyváradi püspök hagyatékának beillesztése révén alakult ki a kiemelkedő színvonalú, állandó gyűjteményi kiállítás.
A Kincstár őrzi a Simor János aranymiséje alkalmából Budapest városa által 1886-ban ajándékozott historizáló sodronyzománcos pásztorbotot is. A műgyűjtő főpásztor középkori és újkori tárgyak vásárlásával a Kincstár bemutatójának történeti áttekintését teljessé tette .
Az esztergomi kanonok hagyatékából 19-20. századi mellkereszteket, kelyheket, gyűrűket láthatunk az állandó kiállítás utolsó szakaszában. Csernoch János, Serédi Jusztinián és Mindszenty József herceprímások tárgyai zárják a történeti bemutatót.
